根据传统,圣伯多禄宗徒被钉死在十字架上后被埋葬的坟墓就在这里,梵蒂冈山的最高点。4世纪时,君士坦丁皇帝决定在这里建造他的大殿,这是第一个专门供奉圣伯多禄的圣殿。
在中世纪早期,这个敬礼场所成为西方的主要朝圣目的地。直到1506年,当教宗尤利乌二世(Giulio II)决定将其拆除以腾出空间建造一座更大更华丽的圣殿。
历史上最伟大的大师们交替设计了这座宏伟的大教堂,多纳托·布拉曼特(Donato Bramante)、拉斐尔罗(Raffaello)、米开朗基罗(Michelangelo),直到1629年,贝尔尼尼(Bernini)完成了整个教堂的内部装饰,赋予它当前的外观。